Destroy All Humans Switch

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El juego comienza en el año 1947 con el trabajo de unos científicos en el lanzamiento de un misil nuclear. Sin ser esperado, aparece un OVNI sobre el misil, el cual resulta ser de Cryptosporidium-136, un alienígena de otro planeta. Entonces, el misil despega sin que el General en puesto lo pueda evitar, provocando una explosión que hiere a Crypto-136 y terminando con su captura a manos del ejército de los EE. UU. Algún tiempo después en 1957, Orthopox-13 y Cryptosporidium-137 planean viajes a la Tierra, al parecer, para rescatar a Crypto-136. Crypto llega a una granja en el medio oeste-norte de EUA, donde interactúa con una vaca, confundiéndola con la especie dominante en la Tierra. La agencia Majestic se da cuenta de la presencia del Furon cuándo éste destruye una brigada del ejército que pasaba por la zona. Ortophox, que se comunica con Crypto a través de un dispositivo holográfico, le informa de que su misión es extraer cerebros humanos, que contienen ADN Furon, que dejaron exploradores Furons que pararon en la tierra hace millones de años, durante un permiso en las guerras marcianas.

Después de algunas misiones en Rockwell y en el suburbio californiano de Santa Modesta, Crypto y Orthopox descubren la existencia de The Majestic y bloquean los intentos del gobierno para detenerlos realizando actos como capturar a sus agentes y científicos , destruir sus armas, causar daños en las distintas ciudades, destruir parte del Área 42 (una referencia al Área 51), luego de descubrir la disección de Cryptosporidium-136, con una bomba atómica con la que se experimentaba y matando al general Armquist. Luego, por accidente, la nave de Crypto se estrella en Union Town por lo que al recuperarla arruina la operación del Majestic. A lo largo del juego, los actos de Crypto son cubiertos por el gobierno y los medios, que los atribuyen a extraños accidentes o al comunismo. También se oye del misterioso jefe del Majestic, Silhouette.

El juego culmina en Capitol City (una parodia de Washington DC), donde Crypto asesina al presidente Huffman (una parodia del presidente Truman) y masacra a la mayoría del congreso de los EE. UU., en una escena similar a la de la película Mars Attacks!, y pronto el gobierno de los EE. UU. parece que se rinde a los Furons. Crypto conoce a Silhouette, líder de The Majestic, delante del Capitolio. Después de una discusión, Crypto descubre que Silhouette es una mujer. Ella desvela el Roboprez, que es un robot gigante controlado por el cerebro del presidente Huffman. Crypto vence al Roboprez en su platillo volante y después vence a Silhouette en una batalla final en el derruido Octágono (parodia del Pentágono). Al morir Silhouette, esta asegura que hay otras divisiones de The Majestic por todo el mundo, además de hacerle saber que EE. UU. no es la única civilización humana en la Tierra. De todas formas, Crypto está seguro de que sin el liderazgo de Silhouette, The Majestic será incapaz de defenderse de la invasión Furon.

El juego termina con Huffman haciendo un discurso televisado, asegurando a América que los eventos recientes fueron causados por comunistas, que habían envenenado el suministro de agua de los EE. UU., y que, por ello, se han creado en todo el país centros de pruebas para poder analizar a la gente, por si tienen toxinas dañinas. Entonces se puede ver a la gente siendo llevada por el ejército a extrañas máquinas, al parecer para la extracción de sus troncos cerebrales.